Enemy targeting, trade - offs, and the evolutionary Assembly - - PDF document

Enemy ¡targeting, ¡trade-­‑offs, ¡and ¡the ¡evolutionary ¡ ¡Assembly ¡of ¡a ¡ ¡ tortoise ¡beetle ¡defense ¡arsenal ¡ ¡ Fredric ¡V. ¡Vencl ¡ ¡Ecology ¡and ¡Evolution, ¡Stony ¡Brook ¡University, ¡New ¡York, ¡USA ¡ Smithsonian ¡Tropical ¡Research ¡Institute, ¡Panama ¡ ¡ Robert ¡B. ¡Srygley ¡ ¡USDA-­‑Agricultural ¡Research ¡Service, ¡Sidney, ¡Montana, ¡USA ¡ Smithsonian ¡Tropical ¡Research ¡Institute, ¡Panama ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ Natural ¡enemies ¡undoubtedly ¡have ¡imposed ¡strong ¡selection ¡on ¡folivorous ¡ insects, ¡especially ¡for ¡species ¡whose ¡immatures ¡feed ¡on ¡leaf ¡surfaces, ¡where ¡their ¡ immobility ¡and ¡lack ¡of ¡a ¡hard ¡cuticle, ¡make ¡them ¡highly ¡vulnerable ¡to ¡predation. ¡ Larval ¡mortality ¡rates ¡often ¡approach ¡90%. ¡Consequently, ¡ectophytic ¡insects ¡have ¡ evolved ¡astonishingly ¡diverse ¡arsenals ¡of ¡physiological, ¡behavioral ¡and ¡ morphological ¡traits ¡that ¡are ¡thought ¡to ¡function ¡in ¡defense ¡(Fig. ¡1). ¡ ¡ ¡ With ¡a ¡bizarre ¡adaptation, ¡the ¡telescoping ¡anus, ¡larval ¡tortoise ¡beetles ¡can ¡ apply ¡Feces ¡are ¡applied ¡precisely ¡to ¡the ¡exuvia, ¡which ¡are ¡collected ¡on ¡a ¡highly ¡ mobile ¡caudal ¡process, ¡to ¡form ¡a ¡shield ¡defense. ¡Shields ¡can ¡be ¡readily ¡aimed ¡to ¡ block ¡attackers. ¡The ¡retained ¡waste ¡component ¡is ¡fortified ¡with ¡modified ¡host-­‑ derived ¡metabolites, ¡which ¡makes ¡shields ¡potent ¡deterrent ¡or ¡repellent ¡defenses. ¡ ¡ Theory ¡has ¡long ¡supposed ¡that ¡the ¡selective ¡advantage ¡of ¡a ¡defense ¡depends ¡

• n ¡its ¡efficacy ¡against ¡a ¡broad ¡spectrum ¡of ¡enemies, ¡which ¡implies ¡that ¡predator ¡

selection ¡is ¡more ¡diffuse ¡than ¡pairwise. ¡Nevertheless, ¡it ¡remains ¡unclear ¡whether ¡ sustained ¡pressure, ¡especially ¡if ¡imposed ¡by ¡continuously ¡adapting ¡enemies, ¡is ¡ strong ¡enough ¡to ¡select ¡for ¡defense ¡divergence, ¡enemy ¡targeting, ¡or ¡directional ¡

trends ¡in ¡defense ¡efficacy ¡(Vencl ¡& ¡Srygley ¡2013). ¡We ¡used ¡the ¡multi-­‑trait ¡defense ¡ arsenal ¡of ¡the ¡tortoise ¡beetle, ¡Acromis ¡sparsa, ¡to ¡assessed ¡whether: ¡(1) ¡traits ¡were ¡ narrowly ¡targeted, ¡lacking ¡strong ¡cross-­‑resistance ¡among ¡enemies; ¡(2) ¡a ¡trait, ¡or ¡its ¡ interactions, ¡increased ¡survival ¡against ¡one ¡enemy ¡at ¡the ¡expense ¡of ¡decreased ¡ survival ¡against ¡other ¡enemies, ¡and; ¡(3) ¡phylogenetically ¡newer ¡traits ¡out-­‑performed ¡

• lder ¡ones. ¡and; ¡(4) ¡selection ¡by ¡different ¡enemies ¡resulted ¡in ¡positive ¡(escalation) ¡

trends ¡in ¡defense ¡effectiveness ¡in ¡the ¡Acromis ¡lineage. ¡ ¡ Adults ¡and ¡larvae ¡of ¡A. ¡sparsa ¡ ¡feed ¡exclusively ¡on ¡the ¡morning ¡glory ¡vine, ¡ Merremia ¡umbellata ¡(Convolvulaceae), ¡which ¡is ¡a ¡common ¡colonist ¡of ¡forest ¡edges, ¡ gaps, ¡and ¡roadsides ¡throughout ¡Mesoamerica ¡(Fig. ¡2a). ¡The ¡defense ¡arsenal ¡of ¡A. ¡ sparsa ¡consists ¡of ¡three ¡components: ¡larval ¡shields, ¡gregariousness, ¡and ¡maternal ¡ guarding ¡behavior ¡(Fig ¡2). ¡Because ¡each ¡of ¡its ¡constituent ¡defenses ¡can ¡be ¡modified ¡

• r ¡ablated, ¡without ¡otherwise ¡harming ¡individuals, ¡the ¡A. ¡sparsa ¡defense ¡arsenal ¡

represents ¡an ¡ideal ¡model ¡system ¡to ¡examine ¡how ¡defenses ¡perform ¡in ¡isolation ¡or ¡ as ¡ensembles. ¡ ¡ ¡ A ¡recent ¡morpho-­‑molecular ¡phylogenetic ¡study, ¡which ¡combined ¡larval ¡ performance ¡bioassays ¡using ¡a ¡ubiquitous ¡ant ¡predator, ¡with ¡character ¡ reconstructions ¡of ¡defensive ¡traits, ¡proposed ¡that ¡larval ¡defenses ¡accumulated ¡ sequentially ¡after ¡larvae ¡ventured ¡into ¡the ¡leaf ¡surface ¡adaptive ¡zone ¡(Fig. ¡3). ¡The ¡ first ¡larval ¡defense ¡was ¡initially ¡a ¡simple ¡barrier, ¡which ¡eventually ¡incorporated ¡host ¡ metabolites ¡to ¡form ¡a ¡mobile, ¡chemically ¡fortified ¡shield. ¡Behind ¡the ¡chemical ¡shield, ¡ the ¡tortoise ¡beetles ¡may ¡have ¡radiated ¡and ¡become ¡structurally ¡diverse-­‑over ¡half ¡the ¡ species ¡in ¡the ¡subfamily ¡reside ¡in ¡the ¡more ¡recent ¡tortoise ¡beetle ¡clades. ¡Chemically ¡

enhanced ¡shields ¡were ¡followed ¡by ¡larval ¡gregariousness, ¡and ¡ultimately, ¡by ¡ maternal ¡guarding ¡(Fig. ¡3). ¡ ¡ ¡ The ¡idea ¡that ¡A. ¡sparsa's ¡defense ¡arsenal ¡was ¡assembled ¡by ¡its ¡various ¡ ancestors ¡through ¡an ¡incremental ¡process ¡of ¡increasing ¡trait ¡potency ¡and ¡ complexity, ¡perhaps ¡as ¡a ¡response ¡to ¡the ¡impact ¡of ¡other ¡important ¡enemies, ¡in ¡ addition ¡to ¡ants, ¡remains ¡unexplored. ¡Whether ¡a ¡defense ¡is ¡narrowly ¡or ¡broadly ¡ targeted ¡can ¡best ¡be ¡determined ¡by ¡its ¡ablation ¡and ¡then ¡by ¡quantifying ¡the ¡ resulting ¡natural ¡selection ¡in ¡the ¡presence ¡of ¡an ¡array ¡of ¡enemies. ¡Given ¡that ¡shields, ¡ group ¡size, ¡and ¡maternal ¡guarding ¡are ¡physically ¡independent, ¡we ¡were ¡able ¡to ¡ manipulate ¡each ¡trait, ¡or ¡combination ¡of ¡traits, ¡by ¡procedures ¡that ¡did ¡not ¡otherwise ¡ alter ¡the ¡larvae. ¡ ¡ ¡ We ¡used ¡a ¡combination ¡of ¡barrier, ¡exclusion, ¡and ¡defensive ¡trait ¡ manipulations ¡to ¡quantify ¡the ¡efficacy ¡of ¡defensive ¡traits ¡and ¡their ¡interactions ¡(Fig. ¡ 4). ¡These ¡experiments ¡were ¡designed ¡to ¡render ¡larvae ¡either ¡more ¡or ¡less ¡vulnerable ¡ to ¡different ¡enemies, ¡and ¡the ¡survival ¡of ¡individuals ¡was ¡quantified ¡in ¡a ¡four-­‑year ¡ field ¡study. ¡The ¡study ¡site ¡consisted ¡of ¡a ¡large ¡field ¡along ¡Pipeline ¡Road, ¡near ¡ Gamboa, ¡Panama ¡́, ¡which ¡consisted ¡of ¡low ¡shrubs, ¡tree ¡saplings ¡and ¡grass, ¡through ¡ which ¡a ¡network ¡of ¡access ¡trails ¡had ¡been ¡cut ¡(Fig. ¡2a). ¡During ¡the ¡early ¡wet ¡seasons ¡ (April-­‑July) ¡of ¡2007–2010, ¡females ¡of ¡A. ¡sparsa ¡guarding ¡egg ¡masses ¡were ¡located, ¡ flagged ¡and ¡monitored. ¡ ¡ ¡ ¡ In ¡addition ¡to ¡ants, ¡predatory ¡wasps, ¡bugs, ¡and ¡parasitoid ¡flies ¡and ¡wasps ¡are ¡ important ¡enemy ¡guilds ¡(Fig. ¡4). ¡Today, ¡we ¡only ¡have ¡time ¡to ¡report ¡on ¡the ¡impact ¡of ¡ predators ¡on ¡larvae ¡and ¡the ¡efficacy ¡of ¡larval ¡defenses ¡against ¡them. ¡

¡ For ¡all ¡larvae ¡attacked ¡by ¡identified ¡predators, ¡we ¡used ¡logit ¡regression ¡to ¡ detect ¡relationships ¡between ¡predator ¡guild, ¡oviposition ¡site, ¡leaf ¡age, ¡defensive ¡ traits, ¡and ¡survival. ¡We ¡ran ¡a ¡logit ¡model ¡for ¡each ¡major ¡predator ¡guild ¡(ant, ¡wasp, ¡ bug) ¡that ¡assessed ¡the ¡relative ¡importance ¡of ¡each ¡defense, ¡or ¡defense ¡combination, ¡

• n ¡larval ¡survival. ¡ ¡
• ANT: ¡Shields ¡were ¡very ¡effective ¡against ¡ants, ¡but ¡not ¡against ¡wasps ¡or ¡bugs: ¡

Oleic ¡acid, ¡phytol, ¡pheophorbide. ¡The ¡group ¡defense, ¡by ¡itself, ¡represented ¡an ¡ increased ¡risk, ¡presumably ¡because ¡aggregations ¡are ¡a ¡concentrated ¡resource ¡ and ¡ants ¡are ¡capable ¡of ¡recruiting ¡sufficient ¡reserves ¡to ¡fully ¡exploit ¡it ¡(Fig. ¡5). ¡ ¡

• BUG: ¡The ¡group ¡defense ¡was ¡effective ¡during ¡bug ¡attacks, ¡but ¡significantly ¡

decreased ¡survival ¡against ¡ants. ¡Group+guarding ¡interacted ¡synergistically ¡ against ¡bugs ¡(Fig. ¡5). ¡

• WASP: ¡maternal ¡guarding ¡afforded ¡significant ¡protection ¡only ¡against ¡wasps. ¡

Whereas ¡larval ¡shields ¡and ¡large ¡aggregations ¡interacted ¡synergistically ¡to ¡ increase ¡survival ¡against ¡ants, ¡they ¡interacted ¡negatively ¡to ¡reduce ¡survival ¡ against ¡wasps ¡(Fig ¡5). ¡ ¡ ¡ Finally, ¡we ¡explored ¡whether ¡trait ¡performance ¡reflects ¡the ¡historical ¡ signature ¡of ¡prey-­‑predator ¡interactions ¡in ¡the ¡Acromis ¡lineage ¡(Fig. ¡6). ¡To ¡do ¡so, ¡we ¡ compared ¡trait-­‑targeting ¡data ¡with ¡the ¡evolutionary ¡histories ¡of ¡defense ¡arsenal ¡and ¡ enemy ¡community ¡assembly. ¡The ¡majority ¡of ¡the ¡~40,000 ¡species ¡of ¡leaf ¡beetles ¡ (Chrysomelidae) ¡have ¡solitary ¡larvae ¡that ¡feed ¡inside ¡their ¡host ¡plants. ¡The ¡vast ¡ majority ¡of ¡species ¡whose ¡larvae ¡feed ¡on ¡leaf ¡surfaces ¡have ¡some ¡individual ¡defense, ¡

such ¡as ¡a ¡shield ¡or ¡exocrine ¡glands. ¡Subsociality ¡is ¡a ¡rare ¡defensive ¡trait ¡that ¡is ¡ documented ¡in ¡just ¡two ¡subfamilies, ¡Cassidinae ¡and ¡Chrysomelinae. ¡Although ¡the ¡ Chrysemolinae ¡lack ¡shields, ¡individuals ¡are ¡defended ¡by ¡glandular ¡emissions ¡or ¡ sequestered, ¡or ¡endogenous ¡toxins. ¡ ¡ ¡ With ¡their ¡distinctive ¡expanded ¡elytra ¡and ¡exophytic ¡larvae, ¡tortoise ¡beetles ¡ first ¡appeared ¡unequivocally ¡in ¡the ¡mid ¡Eocene ¡Green ¡River ¡fossil ¡record ¡47 ¡Ma. ¡ (Chaboo ¡& ¡Engel ¡2009). ¡The ¡earliest ¡tortoise ¡beetles ¡colonizing ¡the ¡leaf ¡surface, ¡ perhaps ¡by ¡the ¡late ¡Paleocene, ¡likely ¡interacted ¡initially ¡with ¡predatory ¡ants. ¡Thus, ¡ we ¡hypothesize ¡that ¡the ¡principle ¡selective ¡force ¡promoting ¡shield ¡evolution ¡and ¡the ¡ sequestration ¡of ¡defensive ¡host ¡precursors, ¡like ¡oleic ¡acid, ¡which ¡elicits ¡ necrophoresis, ¡was ¡the ¡ant ¡guild. ¡ ¡ ¡ Behind ¡such ¡a ¡chemical ¡shield, ¡which ¡we ¡think ¡was ¡a ¡key ¡innovation, ¡the ¡ tortoise ¡beetles ¡likely ¡diversified ¡and ¡radiated. ¡Larvae ¡evolved ¡elaborate ¡aggregation ¡ behaviors, ¡such ¡as ¡cycloalexy, ¡that ¡served ¡to ¡deter ¡bugs, ¡including ¡the ¡apiomerine ¡ resin ¡bugs ¡and ¡the ¡asopine ¡pentatomids ¡(with ¡their ¡crassate ¡rostra ¡specialized ¡for ¡ larval/caterpillar ¡predation), ¡which ¡had ¡diversified ¡by ¡the ¡late ¡Cretaceous. ¡Bugs ¡are ¡ able ¡to ¡circumvent ¡the ¡shield ¡defense ¡with ¡their ¡beaks, ¡and ¡phytol, ¡a ¡principle ¡shield ¡ compound ¡that ¡is ¡an ¡effective ¡ant ¡deterrent, ¡elicits ¡beak ¡extension ¡and ¡orientation ¡in ¡

• bugs. ¡

¡ Although ¡there ¡are ¡no ¡published ¡records ¡for ¡their ¡absolute ¡antiquity, ¡social ¡ vespid ¡wasps ¡likely ¡appeared ¡more ¡recently ¡in ¡the ¡late ¡Oligocene, ¡perhaps ¡latest ¡ Eocene, ¡and ¡diversified ¡by ¡the ¡mid ¡to ¡late ¡Miocene ¡(Carpenter ¡& ¡Grimaldi ¡1997). ¡

Hence, ¡the ¡social ¡vespids ¡likely ¡joined ¡the ¡enemy ¡community ¡well ¡after ¡the ¡ants ¡and ¡

• bugs. ¡

¡ From ¡the ¡collation ¡of ¡the ¡phylogenetic ¡histories ¡of ¡defense ¡arsenal ¡and ¡ enemy ¡community ¡assembly, ¡we ¡hypothesize ¡that ¡older ¡traits ¡performed ¡better ¡ against ¡older ¡enemies ¡and ¡that ¡patterns ¡of ¡both ¡trait ¡and ¡enemy ¡accumulation ¡are ¡ consistent ¡with ¡defense ¡escalation. ¡Trade-­‑offs ¡and ¡lack ¡of ¡cross-­‑resistance ¡among ¡ defenses ¡imply ¡that ¡enemy ¡selection ¡has ¡been ¡conflicting ¡at ¡the ¡guild ¡level ¡and ¡that ¡ negative ¡functional ¡interactions ¡among ¡defenses ¡have ¡fostered ¡the ¡evolution ¡of ¡a ¡ defense ¡arsenal ¡of ¡increasing ¡complexity. ¡In ¡the ¡limit, ¡the ¡Acromis ¡defense ¡arsenal ¡ appears ¡to ¡have ¡evolved ¡concordantly ¡with ¡the ¡expansion ¡of ¡its ¡enemy ¡community. ¡ ¡ Many ¡thanks ¡to: ¡ Alejandra ¡Trillo, ¡Butler ¡U. ¡

• R. ¡Geeta, ¡U. ¡of ¡Dehli ¡

Wilhelm ¡Boland, ¡Max-­‑Planck ¡Institute, ¡Chemical ¡Ecology ¡ John ¡Wiens, ¡U. ¡of ¡Arizona ¡ Caroline ¡Chaboo, ¡U. ¡of ¡Kansas ¡ Don ¡Windsor, ¡STRI ¡ Samraat ¡Pawar, ¡U. ¡of ¡Chicago ¡ Doug ¡Futuyma, ¡Stony ¡Brook ¡U. ¡ Jessica ¡Gurevitch, ¡Stony ¡Brook ¡U. ¡ Annette ¡Aiello, ¡STRI ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡

¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ !

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shield group guarding shield+group shield+guarding group+guarding shield+group+guarding

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0!0.5$ >0.5!1 >1!1.5 >1.5!2 >2

! ! Figure'7'

! Figure!5!

¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ ¡ Figure ¡6 ¡ ¡

20 40 60 180 160 Cassida ants social wasps predatory bugs

Chrysomelidae

Cerambycidae + Curculionidae Bruchinae, Donaciinae, Sagrinae Aulacoscelinae + 4 others hispines s.s.+ Cephaloleiini Criocerinae Acromis + 2 others

A W B

• ther stolaines

Spaethiella Crytocephalinae + Lamprosomatinae Oediopalpa Echoma physonotines

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Chrysomelinae Eumolpinae + Synetinae

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a + 4

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Eugenysa Cyrtonota Alticinae Galerucinae

B l e p h e r i d a , D i a m p h i d a , O p h r i d a , P

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